اثر باکتری سالمونلا بر اقتصاد طیور

سالمونلا یک پاتوژن میله ای شکل گرم منفی است که سالانه باعث ۹۴ میلیون عفونت انسانی و ۱۵۵۰۰۰ مرگ و میر در امریکا است (۱ و ۲). در اتحادیه اروپا، سالانه حداقل ۷۰۰۰۰۰ (احتمالاً ۱۳ میلیون) مورد سالمونلوز انسانی گزارش نمی شود. از اینرو،آلودگی سالمونلا یک مسئله جهانی در تولید طیور است (۳و۴).  تلفات اقتصادی سالمونلا قابل توجه است و برای اتحادیه اروپا ۱۷۰ تا ۳/۳ میلیارد یورو در سال هزینه دارد. تخمین زده می شود که سالمونلا بزرگ ترین بار اقتصادی را در بین تمام بیماری های ناشی از غذا در ایالات متحده ایجاد می کند که هر ساله بیش از ۴ میلیارد دلار هزینه دارد (۵).

میزان باکتری سالمونلا در محتوای تخم مرغ معمولاً کمتر از ۱۰  کلنی تخم مرغ است (۶و ۷). با اینحال، تخم‌های حاوی بیش از  ۱۰^۵ کلنی نیز یافت شده است (۶). منابع علمی دوز بیماریزای باکتری سالمونلا برای انسان را ۱۰^۳ اعلام کرده اند که دوز پایینی برای آلودگی انسان است. سفیده تخم مرغ بیشتر از زرده آن برای سالمونلا مثبت است  (۶ و ۷) و این نشان می دهد که لوله تخمک مرغ محل مناسب برای حضور سالمونلا است (۸). اگرچه که تفاوت های کمی در مورد رفتار سالمونلا در آلبومین تخم مرغ گزارش شده است ، اما توافق بر این است که رشد در این محیط حتی در دمای محیط به دلیل حضور ترکیبات ضد میکروبی در سفیده تخم مرغ محدود است (۹ و ۱۰). با اینحال تکثیر جمعیت سالمونلا در زرده تخم مرغ به شکل شگفت آوری سریع بوده و در ظرف کمتر از ۲۱۰ دقیقه در دمای ۱۵ درجه سانتیگراد و تنها ۳۵ دقیقه در دمای ۳۷ درجه سانتیگراد دو برابر می گردد (۱۱).

آلودگی به سالمونلا می تواند اثر مضری بر برندهای محصولات طیور و تولیدکنندگان طیور داشته باشد. در بیشتر کشورها، بیماری قابل تشخیص سالمونلا باید به سازمان بهداشت جهانی برای سلامت حیوانات گزارش شود.  اگر یک گله تولید مثل صادرکننده با آلودگی سالمونلا درگیر باشد، عملیات تجاری تا زمانی که محل پاکسازی و ضدعفونی نشده باشد و گله های جایگزین عاری از عفونت باشند، به حالت تعلیق در می آید (۶). این می تواند به معنای از دست دادن تجارت برای چندین ماه و زیان قابل توجهی برای تولید طیور باشد. در سال ۲۰۱۸، پس از گزارش ۴۵ مورد سالمونلوز انسانی در حداقل ۱۰ ایالت، یک تولید کننده تخم مرغ در ایالات متحده به طور داوطلبانه نزدیک به ۲۰۷ میلیون تخم مرغ را به دلیل خطر آلودگی به سالمونلا فراخواند (۶). سازمان غذا و داروی ایالات متحده (FDA) منبع بالقوه شیوع بیماری را در یکی از مزارع تولید کننده ردیابی کرد. در واکنش به شیوع این بیماری، تولید کننده تخم مرغ یک طرح جامع بازسازی شامل تجهیزات جدید، فرآیندها و بهبود زمین و ساختمان را با هزینه بیش از ۲ میلیون دلار اجرایی کردند. آنها معتقد بودند که تامین هزینه های بهبود تولید آسانتر از تامین هزینه های بلند مدت از جمله تحت تاثیر قرار گرفتن برند تولیدکننده است (۷). از اینرو، با توجه به اهمیت بالای باکتری سالمونلا بر سلامت و بهداشت انسان ها و تاثیر شدید آن بر اقتصاد تولید طیور، در این مقاله جنبه های مختلف ضررهای اقتصادی ناشی از عدم مقابله با این باکتری در صنعت طیور ارائه می گردد.

علت شناسی و انتقال

گونه های سالمونلا باسیل های گرم منفی، اکسیداز منفی و غیر اسپورساز از خانواده انتروباکتریاسه هستند.  سالمونلا یک باسیل درون سلولی بی هوازی اختیاری با طول سلول بین ۲ تا ۵ میکرومتر است. آنها غیر سختگیر (آماده رشد بر روی هر نوع محیط مغذی)، متحرک و دارای تاژک های پریتریکو (به جز سالمونلا انتریکا در سروتیپ های گالیناروم و پولوروم هستند. اکثر سرووارهای سالمونلا، به جز سالمونلا تیفی موریوم، هوازی هستند. سالمونلا قادر به تولید سولفید هیدروژن و تبدیل نیترات به نیتریت است. بیشتر سالمونلاها معمولاً در دماهای بین ۵ تا ۴۵ درجه سانتیگراد رشد می کنند و دمای ایده آل بین ۳۵ تا ۳۷ درجه سانتیگراد و در محدوده pH  بهینه ۶.۵ و ۷.۵ است. برخی از سویه ها حتی می توانند در pH کمتر از ۳/۷ رشد کنند. سالمونلا به غلظت نمک در محدوده ۰.۵ درصد تا ۵ درصد حساس است و در محیط هایی با فعالیت آبی بالاتر (aw) از۰.۹۶ تا ۰.۹۹ زنده می ماند. آنها همچنین می توانند در محصولات غذایی با رطوبت کم برای مدت طولانی زنده بمانند(۱۲). شدت عفونت سالمونلا براساس عوامل زیادی از جمله سن میزبان، ایمنی میزبان، وجود عفونت همزمان، استرس محیطی، ویژگی های مدیریتی و دوز عفونی متفاوت است. به عنوان مثال، پرندگان مسن تر، حتی با غلظت ۱۰^۶ کلنی S. Typhimurium در میلی لیتر، کمتر مستعد ابتلا به سالمونلوز هستند (۱۳).

مخزن اولیه سالمونلا در حیوانات، به ویژه طیور، منبع اصلی سالمونلوز انسانی است. انتقال عمدتاً از طریق مصرف تخم مرغ و فرآورده های گوشتی آلوده صورت می گیرد (۱۲). طی چرخه تولید، طیور می‌تواند از راه‌های مختلف از جمله تماس با حیوانات ناقل مانند جوندگان، گربه‌ها و حشرات به سالمونلا آلوده شود. انتقال خوراک طیور، بستر، آب و آئروسل آلوده نیز در انتقال سالمونلا نقش دارند  (۱۳).

آلودگی تخم‌ها به سالمونلا می‌تواند از دو مسیر افقی و عمودی به‌ویژه توسط سرووار سالمونلا انتردیدس[۱] رخ دهد. در انتقال عمودی یا از طریق تخمدان، عفونت به طور مستقیم در زرده، غشای ویتلین و آلبومین قبل از گذاشتن تخم رخ می دهد. عفونت در اندام های تناسلی مانند تخمدان و مجرای تخمک با سالمونلا انتردیدس منشاء می گیرد. در نتیجه، باکتری ها حتی قبل از تشکیل پوسته تخم مرغ در مجرای تخمک وارد تخم می شوند (۱۶). در انتقال افقی یا مدفوعی – دهانی، تخم‌ها با نفوذ پوسته تخم مرغ از دستگاه گوارش کلونیزه شده (GIT) آلوده می‌شوند. علاوه بر این، مدفوع آلوده پاتوژن را در طی یا بعد از تخمگذاری به تخم‌ها منتقل می‌کند. مدفوع به عنوان مخزن مواد مغذی برای رشد سالمونلا عمل می کند، محیط را آلوده می کند و به طور بالقوه بقیه گله را در همان محفظه آلوده می کند. نفوذ باکتری به تخمک در چند دقیقه اول پس از تخم گذاری سریعتر است، زیرا برخی از کوتیکول ها نابالغ هستند و منافذ کمی باز هستند (۱۷). آلودگی پوسته بیرونی توسط سالمونلا در تخم‌های جمع‌آوری‌شده از لانه‌ها و محیط‌های هچری آلوده مشهود است. برخی از مطالعات گزارش کردند که هیچ رابطه مستقیمی بین ضخامت پوسته تخم مرغ و نفوذ سالمونلا تیفی موریوم وجود ندارد، اما تخم مرغ هایی با پوسته وزن مخصوص بالا مقاومت بیشتری در برابر نفوذ سالمونلا انتردیدس نشان می دهند (۱۶).

حشرات می توانند به عنوان ناقل سالمونلا در مرغداری عمل کنند. به عنوان مثال، سوسک ها به دلیل توانایی آنها در آلوده کردن متقاطع و انتقال پاتوژن به افراد غیر آلوده در گروه خود، پتانسیل ورود پاتوژن های غذایی مانند سالمونلا را به کارخانه های تولید طیور دارند. مطالعات نشان داده است که سوسک های آلوده به سالمونلا تیفی موریوم می توانند باکتری ها را به سطح تخم مرغ سفره منتقل کنند (۱۸). مگس هایی که در مراکز مرغداری صید شده اند نشان داده شده است که سالمونلا را در خود جای داده اند. کنه طیور درمانیسوس گالینا[۲] به عنوان یک ناقل بیولوژیکی سالمونلا انتریتیدیس دخیل بوده و گزارش شده است که این باکتری را در محوطه طیور حمل می کند. پیشنهاد می‌شود که منبع اصلی عفونت می‌تواند بلع خوراکی  آلوده به کنه‌های له شده توسط جوجه‌ها  باشد (۱۹). آلفیتوبیوس دیاپرینوس[۳] ، همچنین به عنوان سوسک بستر شناخته شده است، در یک عفونت تجربی، سالمونلا را به طیور منتقل می کند (۲۰). به گفته باستیان و آیز، جوندگانی مانند موش می توانند به عنوان ناقل سالمونلا در گله های لایه ای عمل کنند  (۲۱). موش های وحشی موجود در مزارع طیور ممکن است به عنوان منبع غنی از فنوتیپ ها و ژنوتیپ های متعدد سالمونلا انتردیس باشند (۲۱). در کشورهای آفریقایی، سالمونلا کنتاکی و سالمونلا انتردیس سرووارهای اصلی جدا شده از مارمولک ها و جوندگان ساکن در خانه های طیور بودند. فرض بر این است که مدفوع مارمولک ها و جوندگان می تواند خوراک و بستر را آلوده کند و یک تهدید امنیت زیستی را ایجاد کند (۲۲).

سالمونلا می تواند روده پرندگان وحشی را هم درگیر کند و آنها را به مخازن بدون علامت تبدیل کند. هیوز و همکاران گزارش جداسازی سرووارهای مختلف سالمونلا از پرندگان وحشی، عمدتاً پرندگان گذری، در شمال انگلستان را گزارش کرد (۲۳). سویه سالمونلا تیفی موریوم DT160 باعث مرگ و میر قابل توجهی در پرندگان وحشی و بیماری های گوارشی در انسان در نیوزیلند در سال ۲۰۰۰ شد که نشان دهنده خطر مشترک بین انسان و دام است (۲۴). پرندگان وحشی مانند اکراس گردن نخودی، سریما پا قرمز و کبوتر گوش‌دار که در نزدیکی مراکز پرورش طیور صید شده بودند، عفونت سالمونلا داشتند. علاوه بر این، سالمونلا تیفی موریوم بر سروتیپ جدا شده از کبوترهای وحشی غالب بود (۲۵). فرض بر این است که این پرندگان در انتقال سروتیپ های سالمونلا به طیور و انسان در طول مهاجرت، جابجایی های فصلی و تغذیه نقش حیاتی دارند  (۲۶). اولگا و همکاران نشان داد که ۳۲/۳ درصد از پاتوژن های باکتریایی شناسایی شده در جمعیت پرندگان وحشی در پارک ملی در اوکراین برای سالمونلا انتردیدیس مثبت بوده است. این پرندگان به نقاط مختلف جهان مهاجرت می کنند و در توزیع پاتوژن به مکان های دور از منبع آن کمک می کنند (۲۷). علاوه بر این، تغییر در سروتیپ‌های سالمونلا طیور مرتبط با گسترش کلون‌ها به عنوان یک عامل مؤثر در افزایش موارد انسانی S. Infantis بین سال‌های ۲۰۱۱ و ۲۰۱۳ در سراسر اروپا شناسایی شده است (۲۸). به همین ترتیب، S. Heidelberg، با کلون های متعدد خود در ایالات متحده، یکی از برترین سروتیپ های طیور و انسانی مرتبط با شیوع بیماری های چند ایالتی است (۲۹). شکل (۱)خلاصه ای از مسیرهای انتقال و ناقلان سالمونلا در طیور را نشان می دهد.

شکل ۱. مروری بر مسیرهای مختلف انتقال سالمونلا (Biorender.com accessed on 26 July 2023)

بیماریزایی سالمونلا

بیماریزایی سالمونلا را می توان به چند مرحله تقسیم کرد، از جمله چسبندگی و تهاجم به سلول های اپیتلیال روده، بقا، تکثیر در سلول های میزبان و گسترش خارج روده ای. سالمونلا که یک پاتوژن روده ای است که از طریق بلع خوراکی (انتقال افقی) از محیط های آلوده، خوراک و آب به روده می رسد. حتی دوز عفونی بسیار کم سالمونلا انتریتیدیس، به اندازه ۱ تا ۵ سلول باکتری، می تواند منجر به عفونت در جوجه های یک روزه شود. دوره کمون سالمونلا معمولاً ۷ تا ۱۴ روز است (۲۹). توانایی این باکتری برای تحمل pH ۳/۷ در معده به باکتری ها کمک می کند تا از محیط اسیدی معده عبور کنند  (۲۹). به محض رسیدن به روده کوچک، سالمونلا با استفاده از چسب های فیمبریال به سلول های اپیتلیال روده حمله کرده و به آنها می چسبد. ورود سالمونلا به مخاط روده عمدتاً از طریق سلول‌های M که روی تکه‌های پیر (بافت‌های لنفاوی مرتبط با مخاط) قرار دارند تسهیل می‌شود. مسیرهای دیگر مانند درونی سازی توسط سلول های دندریتیک و جذب توسط انتروسیت ها با واسطه پروتئین های عامل مرتبط با ژن های حدت SPI-1-TTSS  نیز پیشنهاد شده است  (۳۰ و ۳۱). سلول‌های M، سلول‌های نمونه‌گیری آنتی‌ژن تخصصی اپیتلیوم روده، نقش مهمی در جذب و انتقال فعال (ترانس سیتوز) سالمونلا به فولیکول‌های لنفوئیدی زیرین دارند. این جذب آنتی ژن باکتریایی توسط سلول های M  در توسعه پاسخ های ایمنی مخاطی و سیستمیک حیاتی است، زیرا آنتی ژن های سالمونلا به فاگوسیت های تک هسته ای مانند سلول های دندریتیک (DCs) و ماکروفاژها تحویل داده می شوند (۳۲).

ماکروفاژها می‌توانند سالمونلا را به داخل خود بکشند[۴]، اما قادر به کشتن آنها نیستند، زیرا باکتری‌ها می‌توانند از همجوشی فاگوزوم‌ها با لیزوزوم‌های ثانویه، مکانیسمی که توسط ماکروفاژها برای از بین بردن پاتوژن‌های درون سلولی استفاده می‌شود، جلوگیری کنند. این امر بقای درون سلولی باکتری ها را افزایش می دهد [۵۲]. سالمونلا در داخل ماکروفاژها در ساختاری به نام واکوئل حاوی سالمونلا (SCV) تکثیر می شود و در نهایت به طور گسترده به غدد لنفاوی مزانتریک تخلیه می شود که منجر به باکتریمی و حمله به اندام های سیستمیک مانند کبد، طحال، تخمدان و کیسه صفرا می شود (۳۳).

تاثیر سالمونلا بر تولید و مرگ و میر در طیور

سالمونلا پولوروم[۵] و سالمونلا گالیناروم[۶] سروتیپ های از باکتری سالمونلا اینتردیس هستند که به شکل ویژه با طیور سازگار شده اند. این دو سروتیپ به ترتیب سبب بیماری های پولوروم[۷] و تیفوئید مرغی[۸] در مرغ و بوقلمون می شوند.  البته ممکن است پرندگان گونه های دیگر نیز آلوده و بیمار شوند. علائم در گله های طیور و بوقلمون آلوده به سالمونلا پولوروم و سالمونلا گالیناروم مشابه است. عمدتاً این پرندگان جوان هستند که علائم بیماری از جمله ضعف، از دست دادن اشتها، رشد ضعیف و مدفوع سفید و شل را نشان می دهند. اگر علائم مرگ و میر بالا، تا ۱۰۰ درصد و رشد نابرابر در جوجه های جوان (سن ۰ تا ۳ هفتگی) مشاهده شود، یکی از مواردی که باید بررسی شود، آلودگی گل به سالمونلا پولوروم و سالمونلا گالیناروم است. در گله های مادر، از آنجایی که جنین های مرغ آلوده به این دو سروتیپ قبل از جوجه ریزی در تخم مرغ می میرند (به دلیل انتقال باکتری از مرغ به تخم قبل از تخم گذاری) کاهش قابلیت جوجه ریزی مشاهده می شود (شکل ۲). از اینرو، مهترین علائم آلودگی گله به سروتیپ های سالمونلا پولوروم و سالمونلا گالیناروم عبارتند از افزایش تلفات در گله (شکل ۳)، وضعیت عمومی نامناسب (مانند پرهای چروکیده، تاج رنگ پریده و کوچک)، اسهال، کاهش مصرف خوراک، کاهش تولید تخم و کاهش قابلیت جوجه ریزی. جوجه هایی که از عفونت با این دو سروتیپ جان سالم به در می برند و همچنین پرندگانی که در بزرگسالی آلوده می شوند، اغلب بدون اینکه بیمار به نظر برسند، ناقل مزمن باکتری هستند (۳۴).

شکل ۲. زرده تخم مرغ جذب نشده (۳۵).

شکل ۳. قلب مرغ با گره های سفید در بیماری پولوروم (۳۶).

شکل ۴. بدشکل شدن تخمدان ها با فولیکول های آتروفیک در اثر بیماری پولوروم (۳۶).

 این ناقلان مزمن، باکتری را از طریق مدفوع و تخم مرغ برای مدت طولانی دفع می کنند. نکنه حائز اهمیت در خصوص بیماری پولوروم، مرگ ۱۰۰ درصدی گله در هفته دوم و یا سوم پرورش است. در میان پرندگان، مرغ های سبکتر مانند لگهورن مقاومت بیشتری نسبت به مرغ های سنگین تر دارند. در این بیماری، مرگ و میر معمولاً در گونه مرغ بیشتر است، نرخ انتقال بیماری اغلب به طور قابل توجهی بالاتر از میزان مرگ و میر است و ممکن است برخی از پرندگان بهبود می یابند (۳۴). بیماری پولوروم دارای اهمیت بهداشت عمومی برای انسان است. این بیماری می تواند از طریق گوشت و تخم مرغ گسترش یافته و باعث ایجاد انتریت حاد در انسان های مصرف کننده غذای آلوده شود (۳۵).

زیان اقتصادی بزرگ ناشی از آلودگی با سالمونلا پولوروم  این است که باعث مرگ و میر بالای ۱۰۰ درصد، کاهش تولید (تخم مرغ و جوجه)، نیاز به از بین بردن لاشه و هزینه دارو هم در انسان و هم در طیور می شود. هزینه های مستقیم سلامتی مانند بستری شدن در بیمارستان، مشاوره با پزشک، و آزمایش های آزمایشگاهی و همچنین هزینه های از دست رفته نیروی کار در رابطه با یک مورد سالمونلوز به عنوان بخشی از یک کار چند رشته ای برآورد می شود (۳۷). ریشه کن کردن گله های والد ناقل و قرار دادن جوجه های جدید در گله باعث زیان اقتصادی قابل توجهی می شود (۳۶). علاوه بر این، مطابق قوانین سازمان تجارت جهانی، تخم مرغ و گوشت مرغ صادراتی از هرکشور باید عاری از سالمونلا باشد. این اتفاق تأثیر زیادی بر صادرات یک کشور در این بخش دارد (۳۸). کشورهایی که اقدامات کنترلی کارآمد ندارند و یا شرایط آب و هوایی برای انتشار این میکروارگانیسم ها مساعد است، همچنان یک مشکل اقتصادی جدی در صادرات طیور باقی می ماند (۳۹).

وضعیت شیوع سالمونلا در ایران

در مطالعه ای که در سال ۱۴۰۲ در شهر تبریز انجام شده از بین ۴۰ نمونه گرفته شده از آزمایشگاه های دامپزشکی شهر تبریز، ۲۷ نمونه (۶۷/۵ درصد) آلوده به سالمونلا انتردیس گزارش شده که ۱۵ نمونه از نوع سالمونلا گالیناروم (۵۵ درصد) و ۳ نمونه از نوع سالمونلا پولوروم (۰/۰۷۵ درصد) بوده است (۴۰). اگرچه که تعداد نمونه های مورد آزمایش در این مطالعه بسیار کم بوده و مختص شهر تبریز می باشد، اما به نوبه خود وضعیت گله های مرغ گوشتی ایران را به نمایش گذاشته است. برآورد جهانی از میزان آلودگی کشور به باکتری سالمونلا نیز تاییدی بر نتایج بدست آمده از شهر تبریز است (شکل ۵). در  به نظر می رسد عدم مدیریت صحیح کارخانجات مرغ مادر، عدم نظارت صحیح بر فرآیند های تولید (خوراک، آب، بستر، هوا و …) و عدم توجه به آزمایشات و معاینات دوره ای سبب شده که شیوع این بیماری در کشور سبب ضرر های اقتصادی جبران ناپذیری گردد.

شکل ۵. توزیع جغرافیایی باکتری های سالمونلا گالیناروم (bvSG) و سالمونلا پولوروم (bvSP) (۴۱).

اهمیت شناسایی هرچه سریعتر سالمونلا در چرخه تولید

         با توجه به خطر آلودگی گله ها مادر و تولید و همچنین تولید محصولی آلوده که می تواند سبب به خطر افتادن جان انسان های زیادی شود، توسعه و تمرین روزانه اقدامات امنیت زیستی[۹] بهترین شیوه مدیریتی گله ها در نظر گرفته می شود. خطر ابتلا به این بیماری در مزرعه تحت تاثیر عوامل بسیاری از قبیل مدیریت بستر، خوراک و آب، ضد عفونی کردن سوله ها، دفع زباله های استفاده شده و پرندگان مرده است. انجام آزمون های مداوم و بررسی شرایط گله جزء مهمترین اقدامات امنیت زیستی است که امروز در گله های بزرگ به شکل یک رویه جدایی ناپذیر صورت می پذیرد (۴۲). در چرخه تولید، هرچه سریعتر عامل آلودگی پیدا شود، زیان اقتصادی کمتر خواهد بود. از اینرو، بررسی آزمایشگاهی تمامی موارد درگیر در پرورش مانند بستر، وضعیت آب و خوراک، وضعیت ورودی های هوا، ظروف غذا و آب و … می تواند در شناسایی هرچه سریعتر این باکتری پاتوژن کمک بسزایی کند.

نتیجه گیری

         سالمونلا باکتری بیماریزای است که سالانه علاوه بر خسارت های زیادی که به صنعت مرغ و تخم مرغ وارد می سازد، هزینه های سنگینی به دولت ها در بخش بهداشت و درمان انسانی وارد می سازد. با نگاهی به عملکرد دنیا در این خصوص مشخص گردید که کشورهای توسعه یافته به منظور جلوگیری از خسارت های زیانبار، برنامه های مدیریتی مشخص شده در جلوگیری از آلودگی گله های مختلف طیور به این باکتری دارند. با توجه به زیرساخت های موجود در کشور، اجرای ساختن این شیوه های مدیریتی در ایران نیز فراهم است. بکارگیری آزمایشگاه های پایشگر دائمی به منظور بررسی دقیق شرایط خوراک، آب، بستر، هوا و … می تواند در این زمینه بسیار راهگشا باشد.

منابع

1. Hendriksen RS, Vierira AR, et al. Global Monitoring of Salmonella Serovar Distribution from the World Health Organization Global Foodborne Infections Network Country Data Bank: Results of Quality Assured Laboratories from 2001 to 2007. Foodborne Pathogens and Disease. ۲۰۱۱;۸:۸۸۷-۹۰۰.
2. CDC, 2021 Salmonella Homepage, Centers for Disease Control and Prevention, National Center for Emerging and Zoonotic Infectious Diseases (NCEZID), Division of Foodborne, Waterborne, and Environmental Diseases (DFWED).
3. EFSA and ECDC. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and foodborne outbreaks in 2017. ESFA Journal. ۲۰۱۸;۱۶(۱۲):۵۵۰۰.
4. Scientific Opinion on a quantitative estimation of the public health impact of setting a new target for the reduction of Salmonella in laying hens. EFSA Journal. ۲۰۱۰;۸(۴):۱۵۴۶.
5. Scharff, RL. Economic Burden from Health Losses Due to Foodborne Illness in the United States. Journal of Food Protection. ۲۰۱۲;۷۵:۱۲۳-۳۱.
6. Humphrey, T. J., Whitehead, A., Gawler, A. H., Henley, A., & Rowe, B. (1991). Numbers of Salmonella enteritidis in the contents of naturally contaminated hens’ eggs. Epidemiology and Infection, 106(3), 489-496.
7. Humphrey, T. J., Baskerville, A., Mawer, S., Rowe, B., & Hopper, S. (1989). Salmonella enteritidis phage type 4 from the contents of intact eggs: A study involving naturally infected hens. Epidemiology and Infection, 103(3), 415-423.
8. Gantois, I., Ducatelle, R., Pasmans, F., Haesebrouck, F., Gast, R., Humphrey, T. J., & Immerseel, F. V. (2009). Mechanisms of egg contamination by Salmonella Enteritidis. FEMS Microbiology Reviews, 33(4), 718-738.
9. Kang, H., Loui, C., Clavijo, R. I., Riley, L. W., & Lu, S. (2006). Survival characteristics of Salmonella enterica serovar Enteritidis in chicken egg albumen. Epidemiology and Infection, 134(5), 967-976.
10. Schoeni, J. L., Glass, K. A., McDermott, J. L., & Wong, A. C. (1995). Growth and penetration of Salmonella enteritidis, Salmonella heidelberg and Salmonella typhimurium in eggs. International Journal of Food Microbiology, 24(3), 385-396.
11. Bradshaw, J. G., Shah, D. B., Forney, E., & Madden, J. M. (1990). Growth of Salmonella enteritidis in yolk of shell eggs from normal and seropositive hens. Journal of Food Protection, 53(12), 1033-1036.
12. Bhunia A.K. Foodborne Microbial Pathogens: Mechanisms and Pathogenesis. Springer; New York, NY, USA: 2008. Salmonella enterica; pp. 271–۲۸۷.
13. Wibisono F.M., Wibisono F.J., Effendi M.H., Plumeriastuti H., Hidayatullah A.R., Hartadi E.B., Sofiana E.D. A review of salmonellosis on poultry farms: Public health importance. Rev. Pharm. 2020;11:481–۴۸۶
14. Center for Disease Control and Prevention Salmonella. [(accessed on 30 June 2023)]; Available online: https://www.cdc.gov/Salmonella/index.html
15. O’Bryan C.A., Ricke S.C., Marcy J.A. Public health impact of Salmonella on raw poultry: Current concepts and future prospects in the United States. Food Control. 2022;132:108539. doi: ۱۰.۱۰۱۶/j.foodcont.2021.108539.
16. De Reu K., Grijspeerdt K., Messens W., Heyndrickx M., Uyttendaele M., Debevere J., Herman L. Eggshell factors influencing eggshell penetration and whole egg contamination by different bacteria, including Salmonella enteritidis. J. Food Microbiol. 2006;112:253–۲۶۰. doi: ۱۰.۱۰۱۶/j.ijfoodmicro.2006.04.011.
17. Padron M. Salmonella typhimurium penetration through the eggshell of hatching eggs. Avian Dis. 1990;34:463–۴۶۵.
18. Kopanic R.J., Jr., Sheldon B.W., Wright C.G. Cockroaches as vectors of Salmonella: Laboratory and field trials. Food Prot. 1994;57:125–۱۳۱. doi: ۱۰.۴۳۱۵/۰۳۶۲-۰۲۸X-57.2.125.
19. Sparagano O. Control of poultry mites: Where do we stand? Appl. Acarol. 2009;48:1–۲. doi: ۱۰.۱۰۰۷/s10493-009-9259-x.
20. Leffer A.M., Kuttel J., Martins L.M., Pedroso A.C., Astolfi-Ferreira C.S., Ferreira F., Ferreira A.J.P. Vectorial competence of larvae and adults of Alphitobius diaperinus in the transmission of Salmonella Enteritidis in poultry. Vector-Borne Zoonotic Dis. 2010;10:481–۴۸۷. doi: ۱۰.۱۰۸۹/vbz.2008.0089.
21. Meerburg B.G., Kijlstra A. Role of rodents in transmission of Salmonella and Campylobacter. Sci. Food Agric. 2007;87:2774–۲۷۸۱. doi: ۱۰.۱۰۰۲/jsfa.3004.
22. Raufu I.A., Ahmed O.A., Aremu A., Odetokun I.A., Raji M.A. Salmonella transmission in poultry farms: The roles of rodents, lizards and formites. Savannah Vet. J. 2019;2:1–۴.
23. Hughes L.A., Shopland S., Wigley P., Bradon H., Leatherbarrow A.H., Williams N.J., Bennett M., de Pinna E., Lawson B., Cunningham A.A. Characterisation of Salmonella enterica serotype Typhimurium isolates from wild birds in northern England from 2005–۲۰۰۶. BMC Vet. Res. 2008;4:4. doi: ۱۰.۱۱۸۶/۱۷۴۶-۶۱۴۸-۴-۴.
24. Alley M.R., Connolly J.H., Fenwick S.G., Mackereth G.F., Leyland M.J., Rogers L.E., Haycock M., Nicol C., Reed C. An epidemic of salmonellosis caused by Salmonella Typhimurium DT160 in wild birds and humans in New Zealand. Z. Vet. J. 2002;50:170–۱۷۶. doi: ۱۰.۱۰۸۰/۰۰۴۸۰۱۶۹.۲۰۰۲.۳۶۳۰۶.
25. Sousa E., Werther K., Berchieri Júnior A. Assessment of Newcastle and infectious bronchitis pathogens, and Salmonella in wild birds captured near poultry facilities. Arq. Bras. Med. Veterinária Zootec. 2010;62:219–۲۲۳. doi: ۱۰.۱۵۹۰/S0102-09352010000100031.
26. Fu Y., M’ikanatha N.M., Lorch J.M., Blehert D.S., Berlowski-Zier B., Whitehouse C.A., Li S., Deng X., Smith J.C., Shariat N.W. Salmonella enterica Serovar Typhimurium Isolates from Wild Birds in the United States Represent Distinct Lineages Defined by Bird Type. Environ. Microbiol. 2022;88:1979. doi: ۱۰.۱۱۲۸/aem.01979-21
27. Obukhovska O. The natural reservoirs of Salmonella Enteritidis in populations of wild birds. Online J. Public Health Inform. 2013;5 doi: ۱۰.۵۲۱۰/ojphi.v5i1.4569.
28. Authority E.F.S. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2017. EFSa J. 2018;16:e05500.
29. Shaji S, Selvaraj RK, Shanmugasundaram R. Salmonella Infection in Poultry: A Review on the Pathogen and Control Strategies. Microorganisms. 2023 Nov 20;11(11):2814.
30. Higginson E.E., Simon R., Tennant S.M. Animal models for salmonellosis: Applications in vaccine research. Vaccine Immunol. 2016;23:746–۷۵۶. doi: ۱۰.۱۱۲۸/CVI.00258-16. [
31. Broz P., Ohlson M.B., Monack D.M. Innate immune response to Salmonella typhimurium, a model enteric pathogen. Gut Microbes. 2012;3:62–۷۰. doi: ۱۰.۴۱۶۱/gmic.19141.
32. Kobayashi N., Takahashi D., Takano S., Kimura S., Hase K. The roles of Peyer’s patches and microfold cells in the gut immune system: Relevance to autoimmune diseases. Immunol. 2019;10:2345. doi: ۱۰.۳۳۸۹/fimmu.2019.02345.
33. Buchmeier N.A., Heffron F. Inhibition of macrophage phagosome-lysosome fusion by Salmonella typhimurium. Immun. 1991;59:2232–۲۲۳۸. doi: ۱۰.۱۱۲۸/iai.59.7.2232-2238.1991.
34. Center for food security and public health. CFSPH. (2009). Fowl typhoid and pullorum disease. Iowa state University College of Veterinary Medicine. pp. 2-4.
35. Haider MG, Cowdhury EH, Sharif SMK and Hossain M (2013). Pathogenesis of pullorum disease (pd) in chickens by local isolate of salmonella pullorum in bangladesh. SAARC Journal of Agriculture, 11(2): 01-16.
36. Shivaprasad HL (2000). Fowl typhoid and pullorum disease. Revue scientifique et technique (International Office of Epizootics), 19(2): 405-424.
37. Netsanet B, Berihun A, Nigus A, Abreha T and Shewit K (2012). Seroprevalence of Salmonella pullorum infection in local and exotic commercial chicken from Mekelle areas, northern Ethiopia. Revista Electrónica de Veterinaria, 13: 091204.
38. Hossain M (2011). Development and Production of Formalin Killed Pullorum Disease Vaccine Using Local Isolate in Bangladesh. Bangladesh Agricultural University (BAU), Mymensingh, Bangladesh, 23: 2-4.
39. Barrow PA and Neto OF (2011). Pullorum disease and fowl typhoid – new thoughts on old diseases: a review. Avian Pathology, 40(1): 1-13.
40. خداداده ع، انزابی ی (۱۴۰۲) شناسایی سریع سالمونلاهای تیفوئیدی و غیرتیفوئیدی در نمونه های طیور صنعتی با استفاده از روش واکنش زنجیره ای پلیمراز چندگانه (Multiplex PCR). پاتبیولوژی مقایسه ای، سال بیستم ۴۱۲۱-۴۱۳۰.
41. Zhou, X., Kang, X., Zhou, K. et al. A global dataset for prevalence of Salmonella Gallinarum between 1945 and 2021. Sci Data ۹, ۴۹۵ (۲۰۲۲).
42. Isaac, O.E., J. Ephraim, L. Mamo and W. Astatke, 2016. Management of disease and biosecurity measures of small scale commercial poultry farms in and around Debre Markos Amhara Region, Ethiopia. Int. J. Vet. Wildl. Sci., 1(2): 006-013.

[۱] S. Enteritidis

[۲] Dermanyssus gallinae

[۳] Alphitobius diaperinus

[۴] internalize

[۵] Salmonella Pullorum

[۶] Salmonella Gallinarum

[۷] pullorum disease

[۸] fowl typhoid

[۹] biosecurity